1998年3月、藤田晋は人材会社インテリジェンスを退職し、東京都港区にサイバーエージェントを設立した。新卒時代のネット媒体営業の経験を武器に、まずはWebMoneyの営業代行契約を締結し、自社プロダクトを持たない販売特化型で事業を開始する。同年7月にはクリック保証型広告「サイバークリック」の販売を始め、営業代行企業からインターネット広告会社への転換を果たした。実際にバナーやテキストがクリックされた回数で課金する仕組みで、2000回保証で14〜18万円という価格設定で中小企業を中心に顧客を獲得した。この価格帯は当時の広告商品として参入しやすく、24歳の創業者が率いる新興企業にとって顧客基盤を広げる足がかりとなる。藤田は創業の原動力を「一人の熱狂から全ての創造は始まる」（賢者の選択 2018/2/8）と語っている。

システム開発はオン・ザ・エッヂ（のちのライブドア）に全面委託し、売上高の10%をロイヤリティとして支払う5年間の独占契約を締結した。自社での内製化を断念した結果としての外部委託だったが、この契約で競合への技術流出を防ぎながら広告媒体を広げた。2000年1月までに4728媒体を確保し、ネット広告市場の拡大期に乗じて事業規模を伸ばす。広告商品の開発を外部に預けつつ、自社は営業網の構築に経営資源を集中する分業が、創業期の同社の成長を支えた構造である。広告代理と販売という同社の原点はこの契約設計のうえに築かれ、自社が営業網と顧客折衝を握り開発は外部、という役割分担が創業期の利益率を支えた。

2000年3月、サイバーエージェントは東証マザーズに上場した。上場直前の評価額は1.5億円程度だったが、初値は公開価格の約14倍をつけ、時価総額は一時3900億円に達する。上場で調達した207億円の使途として投資育成事業を選択し、ネット関連ベンチャー企業への投資を拡大したが、ITバブル崩壊で投資先の企業価値は落ち込んだ。創業からわずか2年での上場と、その直後の市場急変という経験が、以後の投資判断と財務運営に影響を与える。207億円という調達規模は創業期の企業として異例であり、使途の選択が事業の方向性を規定する重い判断となった。本業の広告代理での黒字を投資育成事業の評価損が食い潰す構図に、若い経営陣は数年かけて答えを出すことを迫られた。

赤字が続くなか、2001年には村上ファンドが株主提案を行い、藤田の経営に対する外部からの圧力が強まった。2003年には「終身雇用宣言」を発表し、人材の定着と組織の安定を図る判断を下す。2004年9月には保有する投資有価証券の売却を通じて黒字転換を達成し、投資育成事業を正式な事業セグメントとして開始した。上場からの4年間は、バブル期の資金調達と崩壊後の事業整理が同時に進行した期間であり、外部株主との対峙と内部の組織基盤づくりが並行して進む。創業者による経営の独立性を守る姿勢と、人材を軸に組織を束ねる方針が、この時期に同社の経営スタイルとして形作られた。

2005年7月にアメーバ事業本部を新設し、ブログサービスを中心とするメディア事業に参入した。2006年にはエンジニア採用を本格的に開始して技術組織の構築に着手し、2009年にはアメーバピグの提供を始める。広告代理事業で培った収益基盤のもとでメディア事業の赤字を許容する運営が続いたが、2010年6月にAmeba事業が黒字転換し、広告に依存しない収益源の構築に一定の成果を示した。販売特化型の創業期から、自社メディアを抱える事業会社へと組織の性格が変わった時期である。エンジニア採用の本格化は、広告代理の営業組織を中心とする体制からの重い転換点となった。

2011年5月、藤田はスマホシフトを宣言し、PC向けサービスの開発リソースをスマートフォン向けに集中的に再配分する決断を下した。業界に先駆けたモバイル対応であり、2013年にはスマートフォン向けプロモーションを実施して利用者の移行を加速させる。同年にはサイバーエージェントFXの株式を売却し、非中核事業の整理で経営資源の集中を進めた。PC時代に積み上げた資産を手放してでもモバイルに賭ける判断は当時のネット企業のなかでも早い部類であり、以後のゲーム事業の拡大を可能にする前提となる。広告代理からメディア、そしてモバイルへと事業の軸を素早く動かした点に特色があった。

2014年9月、Ameba事業の構造改革が実施された。収益性の低いサービスを中止し、担当従業員数を1600名から800名へ半減させる踏み込みである。PC時代に構築されたサービス群をスマホ時代の事業構造に適合させるための選択と集中で、この判断はスマホシフト宣言の帰結として位置づけられた。宣言から3年で組織規模そのものを半分にする決断となり、社内に抱える人員を絞り込む方針が示された。創業者の経営判断が組織構造にまで直接およぶ同社の運営スタイルをあらためて示す場面となり、メディア事業の再編はここで一つの区切りを迎えた。人員削減のうち多くは社内のゲーム事業やアドテク部門への配置転換で吸収され、外部への離職に振り向けないことで組織の知見を温存した。

スマホシフトに伴いゲーム事業が拡大する。スマートフォン向けゲームの開発・運営が新たな収益源として台頭し、広告事業に次ぐ規模の事業セグメントへ成長した。2004年に開始した投資育成事業も、スマホ関連ベンチャー企業への投資を通じて事業シナジーを生み出す。広告一本足から広告・ゲーム・メディアの三領域への事業構造の転換が、この時期に形作られた。創業期に広告代理事業で築いた顧客基盤と、スマホシフトで確保した開発体制が重なり合い、ゲームという新事業を生み出す土台となる。グループ内のゲーム子会社制は開発スタジオの独立性を保ちつつ広告とプラットフォームの知見を共有する仕組みで、後続のヒット作を生む運営基盤となった。

2015年4月、テレビ朝日との合弁会社としてAbemaTVを設立し、インターネットテレビ事業へ参入した。累計投資額は1000億円を超え、AbemaTVの債務超過は1111億円に達したが、広告事業とゲーム事業の収益でメディア事業の赤字を吸収する事業ポートフォリオが維持される。2019年12月の株主総会では藤田社長の選任賛成比率が57.56%に低下し、機関投資家からAbemaTV投資に対する懸念が示された。広告・ゲームの収益でメディアの先行投資を支える構図は、創業期に広告代理事業でメディア事業の赤字を許容した運営の延長線上にあり、規模を桁違いに拡大した同型の構造として整理できる。テレビ朝日との合弁は地上波の番組編成知見と動画配信の運用を結びつけた点で、単独でのメディア立ち上げとは性格を異にした。

2021年9月期には連結売上高6664億円・営業利益1043億円の最高益を達成した。ゲーム事業「ウマ娘」のヒットによる増益だったが、単体決算ではAbemaTVへの投資負担が続く。2022年にはウマ娘のヒットを受けてFIFAワールドカップの国内放映権を取得し、AbemaTVの認知拡大を図った。ゲーム事業で得た収益を、赤字のメディア事業の認知獲得に再投資する資金循環が、この時期の同社の事業運営の軸となる。一社のヒット作が連結全体の利益を押し上げ、その利益が別事業の先行投資を支える構造は、ポートフォリオ経営の成果であると同時に、収益の変動性を抱える構図でもあった。放映権投資は短期的なコスト増となる一方、ワールドカップ期間中の同時接続数の伸びで認知獲得コストをゲーム事業並みの水準に圧縮する効果を生んだ。